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Jacques, un artiste parisien déprimé, tente de faire du stop pour un voyage sans but précis. Il passe la journée à la campagne, où ses sifflements continus agacent les habitants.
Lors d'une promenade nocturne à Paris, Jacques aperçoit une femme nommée Marthe, assise au bord du Pont Neuf, en train de ruminer son suicide. Jacques la convainc de s'éloigner. À la fin de la nuit, ils se promettent de se retrouver au Pont Neuf le lendemain soir
Le deuxième soir, pour distraire Marthe, Jacques accepte d'échanger avec elle des anecdotes sur leur vie. Deux longs flashbacks montrent que Jacques et Marthe sont tous deux désillusionnés.
Bien qu'ancien élève d'une prestigieuse École des Beaux-Arts, Jacques vit seul dans un petit appartement désolé qui lui sert également d'atelier. Il est constamment fasciné par les femmes qu'il rencontre dans les rues de Paris, mais ne peut se résoudre à les inviter. Il utilise un magnétophone pour raconter des histoires d'amour imaginaires, qu'il se repasse pour inspirer sa démarche artistique. Un camarade de classe lui rend visite à l'improviste, mais Jacques, soucieux de l'impressionner et inquiet que ce camarade ne respecte pas ses peintures, lui délivre une analyse philosophique de l'art.
Marthe vit dans un appartement avec sa mère divorcée et plusieurs locataires. L'un d'eux, un étudiant diplômé, invite Marthe à voir un film ensemble. Marthe le rejette brutalement. En représailles, le locataire lui offre des places gratuites pour un film d'action hollywoodien de mauvaise qualité. Marthe n'aime pas le film, mais apprend par l'expérience qu'elle et le locataire ont des goûts cinématographiques similaires. Un soir, Marthe et le locataire ressentent une attirance mutuelle, mais ne se déclarent pas. Ils finissent néanmoins par devenir amants. Peu après, le locataire obtient une bourse pour étudier à Yale pendant un an. Les amants se promettent fidélité et de se retrouver à la fin de l'année.
Marthe confie à Jacques qu'elle envisage le suicide car son amant est rentré à Paris trois jours auparavant et n'a pas tenté de la contacter. Jacques la réconforte et lui suggère d'envoyer une lettre à son amant pour lui demander s'il l'aime toujours. Marthe accepte, mais ne peut se résoudre à l'affronter directement. Jacques et des amis communs acceptent alors de s'échanger des lettres.
La troisième nuit, Jacques et Marthe partagent un moment d'intimité en regardant un groupe brésilien divertir les clients des Bateaux-Mouches. Jacques réalise qu'il est amoureux de Marthe. Le jour, il voit le nom de Marthe partout où il va, y compris sur une vitrine et le nom d'un bateau. Ses messages enregistrés passent d'histoires d'amour abstraites à son intérêt pour Marthe, et prennent une tournure de plus en plus érotique. La nuit, Marthe exacerbe la frustration de Jacques en lui disant qu'elle est reconnaissante que Jacques l'ait soutenue, même si elle ne ressent aucun intérêt sexuel pour lui.
L'amant ne répond jamais à Marthe. Après que Jacques lui a dit qu'il l'aime, elle tente d'entamer une relation avec lui d'autant que Jacques ressemble physiquement à l'étudiant diplômé. Ils prennent un verre et discutent, mais au grand désespoir de Jacques, bien que Marthe essaie de se convaincre qu'elle aime Jacques, elle ne parvient pas à se défaire de ses sentiments pour son ancien amant. Cependant, lorsque Jacques commence à s'éloigner de Marthe, elle lui déclare son amour. Jacques acquiesce, et le couple se met à marcher dans la rue, bras dessus bras dessous.
Soudain, Marthe et Jacques croisent l'ancien amant de Marthe. Marthe ne sait pas comment gérer la situation. Elle court vers son amant et l'embrasse. Puis elle court vers Jacques et l'embrasse plus longuement. Puis elle court vers son amant, et ils s'éloignent ensemble sans un mot.
Le lendemain, Jacques se remet à peindre dans son appartement. Son nouvel enregistrement fantasme sur Marthe qui lui demande de la reprendre.
Le film est basé sur la nouvelle Nuits blanches de Fiodor Dostoïevski, déjà adaptée par Luchino Visconti en 1957. Bresson considérait le film comme "loin d'être une simple adaptation" de la nouvelle. Il était attiré par l'idée de personnages tombant amoureux de personnes qu'ils ne connaissent pas et ne peuvent voir, tout en rejetant l'amour de personnes qu'ils voient.
Il trouvait la nouvelle "assez imparfaite" par rapport aux meilleurs romans de Dostoïevski, ces derniers étant inadaptés à l'adaptation en raison de leur "perfection formelle" littéraire.
Conformément à sa pratique, Bresson a principalement engagé des acteurs amateurs. Pour ce film, il a recherché des personnes ayant une "formation littéraire ou universitaire" ; le père d'Isabelle Weingarten était le dramaturge Romain Weingarten, et le père de Guillaume des Forêts, l'écrivain Louis-René des Forêts. La seule actrice professionnelle du film est l'Italienne Lidia Biondi.
Bien que Weingarten n'ait jamais joué dans un long métrage auparavant, elle est finalement devenue une grande actrice, très active jusqu'à aujourd'hui.
Les nuits parisiennes sont imprégnées de musique et de couleurs, accentuant le côté romantique de Jacques. Plusieurs moments laissent entendre que Jacques et Marthe ne sont pas sur la même longueur d'onde émotionnelle.